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Texte intégral
Doctoral thesis

Influence of rust epidemics on interspecific plant competition

    13.02.2006

63 p

Thèse de doctorat: Université de Fribourg, 2006

English German Epidemiology and the effect of epidemics of the rust fungus Puccinia lagenophorae on interspecific competition between the host Senecio vulgaris and the non-host Capsella bursa-pastoris were studied. The weed-pathogen system S. vulgaris - P. lagenophorae is a model system used to develop the system management approach of biological weed control. The effects of temperature and plant susceptibility towards the rust fungus were studied in 2 laboratory studies. The effects on life-history characteristics were studied and the results were used to calculate the effects on exponential rate of increase and velocity of focus expansion. The spatial and temporal development of a rust epidemic was determined in a field experiment. In this field experiment the effect of a rust epidemic on competitive balance between S. vulgaris and C. bursa-pastoris was also determined. The effect of the time a host plant was infected by the rust on the competitive balance was determined in a final field experiment. The effect of temperature on latent period and aeciospore production of P. lagenophorae on S. vulgaris was studied in small-scale experiments under controlled conditions (Chapter 2). A clear effect of temperature on latent period was demonstrated. The latent period p decreased exponentially with increasing temperature. Both total aeciospore production I(t), and net reproductive number R0, increased linearly with increasing temperature in a range from 10 to 22°C. Aeciospore production was described by a logarithmic transformation of the gamma density. The mean time to produce an aeciospore, μ, and its standard deviation were calculated using the parameters describing the gamma function. The parameters I(t), R0, p, and were incorporated in models to determine the effect of temperature on epidemic development. The outcome of the models suggested an increase in the exponential growth rate, r, and the velocity of focus expansion c, with temperature. This increase in epidemic development was mainly caused by the effect of temperature on latent period and on net reproductive number. The effect of the temperature on the sporulation curve seemed to be less important. The resistance of S. vulgaris to P. lagenophorae is quantitative, race non-specific and ontogenetic. This type of resistance is often expressed in length of the latent period, which was demonstrated to be an important parameter determining the velocity of epidemic spread. The effect of this resistance on latent period and aeciospore production of P. lagenophorae on S. vulgaris was therefore studied in small-scale experiments under controlled conditions (Chapter 3). Susceptibility of six plant lines of S. vulgaris towards the rust fungus P. lagenophorae was determined first. The most susceptible and the most resistant plant lines were pNLd and pUK, collected in the Netherlands and the UK, respectively. Latent period p, and aeciospore production I(t) were determined for two plant stages of each of these two plant lines grown under two day-night temperature regimes (22-8°C and 22-22°C). Aeciospore production was again well described by a logarithmic transformation of the gamma density. The mean time to produce an aeciospore, μ, and its standard deviation were calculated using the parameters describing the gamma function. Velocity of focus expansion c, was calculated using estimates of the parameters p, μ and υ. Plant line and temperature affected and , while p was affected differently by plant line for each temperature. Calculated velocity of focus expansion was significantly affected by plant line only and was highest on the most susceptible plant line pNLd. The results suggested a of 10 m2 in focus size between the most susceptible and most resistant plant line after 40 days of expansion of P. lagenophorae from one inoculum source. The models used to determine the temperature and plant line effects on epidemic development assumed focal expansion like a travelling wave. This assumption made it possible to estimate a constant velocity of epidemic spread. The validity of this assumption was determined in the first field experiment in 1998 (Chapter 4). Therefore the spatial and temporal dynamics of an induced rust epidemic on a population of its host S. vulgaris grown in an 8:1 mixture with C. bursa-pastoris were quantified in a plot near the University of Fribourg, Switzerland. Both plant species are weeds in agriculture and occur in the same (semi-) natural habitats. The effect of the induced epidemic on the competitive balance between the species was quantified at the end of the experiment. A host plant with sporulating aecia was planted in the centre of the experimental plot. Open aecia on S. vulgaris were counted to quantify epidemic spread at regular intervals. A non-random aggregated spatial pattern of open aecia was observed during the whole experiment and a clear focus was formed in the first generation. The spore dispersal gradient (or infection progress curve) was described well by the power law equation at 14 and 28 days after introduction of the inoculum source (a.i.), but not at 32 days a.i. The second generation of the rust epidemic started between 28 and 32 days a.i., and flattened the curve. The infection progress curve described by the power law equation that flattened in time suggested that the epidemic expanded like a dispersive wave with an increasing velocity of spread. Spread of later generations of this type of epidemics is more difficult to predict, than early generations that do not yet differ much from epidemics that spread like a travelling wave. Competitiveness of C. bursa-pastoris towards S. vulgaris was quantified as total pod production. Competitive balance between the two weeds was not changed in favour of C. bursa-pastoris by rust infection. The infection level obtained appeared to be too low to reduce competitive ability of the host at a detectable level. Both time of infection appeared to be too late and the obtained infection level too low, to reduce competitive ability of the host plant towards the non-host. Additionally the initial competitive disadvantage of C. bursapastoris towards S. vulgaris might have been too high to be overcome by a rust epidemic. Therefore a second field experiment was carried out in 1999 to determine the effect of the time the weed S. vulgaris was infected with the rust fungus P. lagenophorae on its growth and competitive ability towards C. bursa-pastoris (Chapter 5). Four or eight plants of S. vulgaris were grown under fertilised and non-fertilised conditions, around one plant of C. bursa-pastoris. The first plant species was inoculated once with P. lagenophorae 3, 9 or 16 days after transplant or was not inoculated (control). Time of infection with P. lagenophorae had a clear effect on growth and development of S. vulgaris. This was translated into a small shift in competitive balance for early infections only. A smaller reduction in pod production was observed when C. bursa-pastoris was grown between early-inoculated S. vulgaris as compared to control plots. Neither fertilisation nor S. vulgaris density influenced this effect. This field study showed that the effect of the rust on the performance of its host plant depended on time of infection, fertilisation and plant density. The competitive balance of the host plant towards neighbouring C. bursa-pastoris was equally changed by the earliest two infections only and thus depended on time of infection. The implications for the system management approach of biological weed control of the results presented in this thesis were discussed (Chapter 6). Although the model proposed in the laboratory studies underestimated epidemic development in the field, it can be well used to predict the effects of biotic and abiotic factors on developments of epidemics. Rust epidemics will be induced when inoculum sources are introduced in newly emerging weed populations when temperatures are rising in spring. The advantage of these artificial epidemics is that they develop one or more generations earlier than natural epidemics due to lack of natural inoculum in spring. When also rust strains are introduced that are more aggressive than naturally occurring rust strains towards the local S. vulgaris populations these early epidemics are able to reduce development of S. vulgaris populations and shift the competitive balance towards the crop. Die Epidemiologie und der Einfluss von Epidemien des Rostpilzes Puccinia lagenophorae auf die interspezifische Konkurrenz zwischen dem Wirt Senecio vulgaris und dem nicht-Wirt Capsella bursa-pastoris wurden untersucht. Das Unkraut-Pathogen System S. vulgaris P. lagenophorae ist ein Model System welches gebraucht wird um den System Management Approach der biologischen Unkrautbekämpfung zu entwickeln. Die Auswirkungen von Temperatur und Anfälligkeit von Pflanzen auf den Rostpilz wurden in zwei Laborstudien untersucht. Die Einflüsse lebensgeschichtlicher Merkmale wurden erfasst und die Ergebnisse dazu verwendet die Effekte einer exponentiellen Wachstumsrate auf die Zunahme und Geschwindigkeit der fokalen Ausbreitung zu berechnen. Die räumliche und zeitliche Entwicklung einer Rostepidemie wurde in einem Feldexperiment bestimmt. In dieser Feldstudie wurde auch der Einfluß einer Rostepidemie auf die Konkurrenz Bilanz ( competitive balance ) zwischen S. vulgaris und C. bursa-pastoris erfaßt. Die Auswirkung des Zeitpunktes einer Rostinfektion auf die Konkurrenz Bilanz wurde in einer letzten Felduntersuchung ermittelt. Der Einfluß von Temperatur auf die Latenzzeit und Produktion von Aeciosporen von P. lagenophorae auf S. vulgaris wurde in klein-schaligen Experimenten unter kontrollierten Bedingungen untersucht (Kapitel 2). Ein deutlicher Effekt von Temperatur auf die Latenzzeit wurde festgestellt. Die Latenzzeit p nahm mit zunehmender Temperatur exponentiell ab. Beide, Produktion von Aeciosporen l (t) und die netto Reproduktionsrate R0 nahmen mit zunehmender Temperatur, in einem Bereich von 10 bis 22 °C, linear zu. Die Produktion von Aeciosporen wurde durch eine logarithmische Transformation der Gamma Dichte bestimmt. Die durchschnittliche Zeit um eine Aeciospore zu formen, und ihre Standardabweichung wurden aus Parametern, welche die Gamma Funktion beschreiben, berechnet. Die Parameter l(t), R0, und wurden in die Modelle aufgenommen um den Einfluss von Temperatur auf die Entwicklung der Epidemie zu bestimmen. Das Ergebnis der Modelle weist auf eine Zunahme der exponentiellen Wachstumsrate r und der Geschwindigkeit der fokalen Ausbreitung c mit zunehmender Temperatur hin. Die Ausbreitung der Epidemie Entwicklung wurde hauptsächlich durch den Einfluß von Temperatur auf Latenzzeit und netto Reproduktionsrate bewirkt. Der Einfluss von Temperatur auf die Sporulationskurve scheint weniger wichtig zu sein. Die Resistenz von S. vulgaris gegen P. lagenophorae ist quantitativ, nicht rassenspezifisch und ontogenetisch. Diese Art von Resistenz kommt oft in der Länge der Latenzzeit zum Ausdruck, welche ein wichtiger Parameter zur Bestimmung der Epidemie Ausbreitungsgeschwindigeit darstellte. Die Auswirkung von Resistenz auf die Latenzzeit und Produktion von Aecidiosporen von P. lagenophorae auf S. vulgaris wurde daher in kleinschaligen Experimenten unter kontrollierten Bedingungen untersucht (Kapitel 3). Zuerst wurde die Anfälligkeit von sechs S. vulgaris Linien auf Befall mit P. lagenophorae bestimmt. Die anfälligste und die meist resistente Pflanzenlinie waren jeweils pNLd und pUK, gesammelt in den Niederlanden und England. Die Latenzzeit p und die Produktion von Aeciosporen l(t) wurden für zwei Pflanzenstadien der beiden Pflanzenlinien erfaßt, welche unter zwei Tag-Nacht Temperatur Systemen (22-8°C und 22-22°C) herangezogen wurden. Die Produktion von Aecidosporen wurde wiederum durch eine logarithmische Transformation der Gamma Dichte bestimmt. Die durchschnittliche Zeit um eine Aeciospore zu formen, und ihre Standardabweichung wurden aus Parametern, welche die Gamma Funktion beschreiben, berechnet. Die Geschwindigkeit der fokalen Ausbreitung c wurde mit Hilfe der Parameter p, μ und υ berechnet. Pflanzenlinie und Temperatur hatten einen Einfluss auf μ und υ, während p je nach Pflanzenlinie für jede Temperatur unterschiedlich beeinflusst wurde. Die berechnete Geschwindigkeit der fokalen Ausbreitung wurde nur durch die Pflanzenlinie signifikant bestimmt und war in der anfälligsten Pflanzenlinie pNLd am höchsten. Die Ergebnisse weisen auf eine Differenz von 10m2 in der Größe des Fokus Ausbreitung von P. lagenophorae von der Inokulationsquelle, hin. Die Modelle, die benutzt wurden um den Einfluss von Temperatur und Pflanzenlinie auf die Entwicklung der Epidemie zu erfassen, gingen von eine fokalen Ausbreitung in Form einer laufenden Welle ( travelling wave ) aus. Diese Annahme machte es möglich die konstante Geschwindigkeit der Ausbreitung der Epidemie zu bestimmen. Die Gültigkeit dieser Annahme wurde in einem ersten Feldversuch in 1999 untersucht (Kapitel 4). Hierfür wurden die räumliche und zeitliche Dynamik einer induzierten Rostepidemie in einer Population der Wirtspflanze S. vulgaris, welche in einer Mischung von 8:1 mit C. bursapastoris in einer Versuchsfläche nahe der Universität Fribourg, Schweiz, herangezogen wurde, quantifiziert. Beide Pflanzenarten sind als landwirtschaftliche Unkräuter bekannt und kommen in den gleichen (semi-) natürlichen Lebensräumen vor. Der Einfluss der induzierten Epidemie auf die Konkurrenz Bilanz zwischen den Arten wurden am Ende des Experiments bestimmt. Eine Wirtspflanze mit sporulierenden Aecia wurde in der Mitte der Versuchsfläche angepflanzt. Die Anzahl offener Aecia auf S. vulgaris wurde erfaßt um die Ausbreitung der Epidemie quantitativ in regelmäßigen Abständen zu bestimmen. Ein nicht zufälliges aggregiertes räumliches Verbreitungsmuster der offenen Aecia wurde während des gesamten Experiments festgestellt. Ein deutliche Fokus wurde in der ersten Generation gebildet. Der Sporenverbreitungsgradient (oder die Infektionsfortgangskurve) 14 und 28 Tagen, aber nicht 32 Tage nach einbringen der Inokulumsquelle wurde durch eine Potenzgleichung bestimmt. Die zweite Generation der Rostepidemie wurde zwischen 28 und 32 Tagen nach einbringen der Inokulumsquelle gebildet und flachte die Infektionsfortgangskurve ab. Die abflachende Infektionsfortgangskurve, bestimmt durch eine Potenzgleichung, weist auf daraufhin, daß die Epidemie sich wie eine zerstreuende Welle ('dispersive wave') mit zunehmender Ausbreitungsgeschwindigkeit, verbreitet. Die Ausbreitung späterer Generationen ist in dieser Art von Epidemien schwieriger vorher zu sagen als die von als früheren Generationen, welche sich noch nicht zu sehr von Epidemien unterscheiden die sich als laufende Welle verbreiten. Die Konkurrenz von C. bursa-pastoris mit S. vulgaris wurde als die Gesamtproduktion von Schoten bestimmt. Die Konkurrenz Bilanz zwischen den zwei Unkräutern wurde durch die Rostinfektion nicht zu Gunsten von C. bursa-pastoris verändert. Das erzielte Infektionsniveau scheint zu gering zu sein um die Konkurrenzfähigkeit des Wirts auf sichtbare Weise zu reduzieren. Der Zeitpunkt der Infektion ist zu spät und das Infektionsniveau zu niedrig um die Konkurrenzfähigkeit des Wirtes gegenüber dem nicht-Wirt zu vermindern. Zusätzlich kann der anfängliche Konkurrenz Nachteil von C. bursa-pastoris gegenüber S. vulgaris zu groß gewesen sein um durch eine Rostepidemie überwunden zu werden. Daher wurde ein zweiter Feldversuch in 1999 durchgeführt um den Einfluß des Infektionszeitpunktes mit P. lagenophorae in S. vulgaris auf das Wachstum und die Konkurrenzfähigkeit von S. vulgaris gegenüber C. bursa-pastoris zu untersuchen (Kapitel 5). Vier oder acht Pflanzen von S. vulgaris wurden unter gedüngten oder nicht-gedüngten Bedingungen um eine C. bursa-pastoris Pflanze herum angeordnet, herangezogen. Nach 3, 9 oder 16 Tagen nach dem Einbringen der Pflanzen wurde S. vulgaris mit P. lagenophorae inokuliert. Die Kontrollpflanzen wurden nicht inokuliert. Der Infektionszeitpunkt mit P. lagenophorae hatte einen deutlichen Einfluß auf das Wachstum und die Entwicklung von S. vulgaris. Dieses äußerte sich in einer kleinen Verschiebung der Konkurrenz Bilanz zum frühen Infektionszeitpunkt. Eine geringere Reduktion in der Gesamtproduktion von Schoten wurde festgestellt, wenn C. bursa-pastoris zwischen früh infizierten S. vulgaris, im Vergleich zur Kontrolle, herangezogen wurde. Weder Düngung noch die Dichte von S. vulgaris beeinflußte diesen Effekt. Diese Feldstudie hat gezeigt, daß der Einfluß vom Rost auf die Leistung seiner Wirtspflanze vom Infektionszeitpunkt, der Düngung und der Pflanzendichte abhängt. Die Konkurrenz Bilanz der Wirtspflanze gegenüber der angrenzenden C. bursapastoris Pflanze war bei den zwei frühen Infektionen in gleicher Weise verschoben und war daher vom Infektionszeitpunkt abhängig. Die Auswirkungen der erzielten Ergebnisse dieser Doktorarbeit auf den System Management Approach der biologischen Unkrautbekämpfung werden in Kapitel 6 diskutiert. Obwohl das Model, welches in den Laboruntersuchungen erstellt wurde, die Entwicklung der Epidemie im Feld unterschätzt, kann es dazu eingesetzt werden um den Einfluß von biotischen und abiotischen Faktoren auf die Entwicklung von Epidemien zu bestimmen. Rostepidemien werden induziert wenn Inokulumquellen in neu aufkommenden Unkrautpopulationen im Frühjahr, mit seinen steigenden Temperaturen, eingebracht werden. Der Vorteil dieser künstlichen Epidemien besteht darin, daß sie sich eine oder mehrere Generation früher entwickeln als natürliche Epidemien da natürliche Inokulationsquellen im Frühjahr nicht vorhanden sind. Wenn dabei Roststämme eingebracht werden, welche auf den örtlich vorkommenden S. vulgaris Populationen aggressiver sind als die natürlich vorkommenden Roststämme, können diese frühen Epidemien die Entwicklung von S. vulgaris Populationen hemmen und die Konkurrenz Bilanz zu Gunsten der Kulturpflanze verschieben.
Faculty
Faculté des sciences et de médecine
Department
Département de Biologie
Language
  • English
Classification
Biological sciences
Notes
  • Inaug.-Diss. Univ. Freiburg Schweiz, 2006 ; Nr. 1505
License
License undefined
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Persistent URL
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